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Le origini della Biblioteca universitaria di Genova vanno ricercate nella Libreria del Collegio dei Gesuiti. Con lo scioglimento, nel 1773, della Compagnia di Gesù, il Collegio fu ribattezzato Università pubblica e passò sotto il controllo diretto della Repubblica di Genova. Nella biblioteca ex gesuitica furono fatte confluire le biblioteche dei conventi e delle corporazioni religiose via via soppresse. Agli anni Trenta dell'Ottocento risale l'ampliamento dell'antica libreria gesuitica per ospitare l'accresciuto patrimonio di volumi.
Dichiarata nel 1801 Pubblica biblioteca nazionale, il governo ne sancì la titolarità a ricevere il deposito obbligatorio dagli stampatori della Liguria. Nel 1866, con l'ultima ondata di soppressioni di congregazioni religiose, la biblioteca si arricchì ulteriormente delle librerie conventuali. Il continuo ampliamento dei fondi librari, dovuto ad acquisti e donazioni, pose presto il problema dell'insufficienza dei locali. La soluzione fu individuata destinando l'ex chiesa del Collegio dei Gesuiti a nuova sede della biblioteca che venne inaugurata nel dicembre 1935.
Con la costituzione del nuovo ministero, dal 1975 la biblioteca è un istituto periferico del Ministero per i beni e le attività culturali.
Da molto tempo la sede attuale non riesce ad assicurare spazio sufficiente per ospitare le collezioni librarie (circa 600.000 volumi). Per sanare tale problema, il Ministero ha acquistato l’edificio, prospicente la stazione ferroviaria di Piazza Principe, dell'ex Hotel Colombia Excelsior.
Questa nuova e prestigiosa sede, la cui trasformazione è in procinto di concludersi, nei prossimi anni permetterà alla biblioteca di ampliare servizi e coagulare progetti e spinte culturali in una zona territoriale cittadina completamente rinnovata.